Importancia de Mammillaria magnimamma (Cactaceae) como fuente de recursos para su comunidad de hormigas asociadas, en el Valle del Mezquital, Hidalgo

Por: Alejandro Franco Uriostegui, Amelia Cornejo Romero, Alicia Callejas Chavero

Las hormigas desempeñan un papel ecológico muy importante en zonas áridas, utilizan diferentes recursos alimenticios de manera eficiente, que les permite establecer interacciones positivas, negativas o neutras con las plantas (Dáttilo et al., 2017). Los recursos aprovechados por hormigas provenientes de cactáceas son diversos e incluyen el polen, néctar, frutos y semillas (Mauseth et al., 2016; Arnan et al., 2019). En una población clonal de Mammillaria magnimamma en el Valle del Mezquital, Hidalgo (Fig. 1), la comunidad de hormigas obtiene diferentes recursos a lo largo del período reproductivo de la planta; desde febrero hasta julio, meses que abarcan la prefloración, floración y fructificación, y muestra una intensa actividad durante la floración, cuando están disponibles múltiples flores por clon. En este estudio investigamos cómo cambia la diversidad de hormigas en cada etapa del periodo reproductivo, usando el índice de diversidad de Shannon (H’) como una estimación que resume el número de especies y su proporción dentro de una comunidad, donde los valores más altos representan mayor homogeneidad en la distribución de las abundancias de las especies. Registramos un total de 612 hormigas, pertenecientes a 4 subfamilias, 10 géneros y 12 especies, las cuales representan el 5.2% de la riqueza mirmecológica reportada para Hidalgo. Aunque la riqueza de especies fue similar entre etapas, la abundancia y diversidad de hormigas fue significativamente mayor durante la floración (317 organismos; H’=1.91, respectivamente), con respecto a la prefloración (127 organismos, H’=1.38, respectivamente) y fructificación (168 organismos, H’=1.69, respectivamente), lo que coincide con una mayor disponibilidad de recursos. La diversidad se considera alta, tomando en cuenta que en la cactácea columnar barreliforme Ferocactus latispinus, se reportaron cinco especies de hormigas asociadas a nectarios extraflorales (Luna-De La Torre, 2016). La similitud entre la floración y fructificación fue alta pues comparten 7 de 12 especies.  De las 12 especies de hormigas registradas solo 9 usaron los recursos de M. magnimamma, el resto fueron consideradas visitantes ocasionales (Tabla 1). Durante la prefloración, las hormigas emplean lana, néctar, polen y estambres de los botones maduros (Tabla 1, Fig. 2A); mientras que en floración usan néctar, polen, estambres, tépalos (Tabla 1, Fig. 2B); finalmente en la fructificación usaron la pulpa de los frutos, semillas y lana (Tabla 1, Fig. 2C). El uso de los recursos difiere entre especies, por ejemplo, Solenopsis globularia empleó principalmente lana, polen, néctar y los estambres durante la prefloración y floración, mientras que Cardiocondyla sp. y Odontomachus erythrocephalus emplearon polen y frutos durante la floración y fructificación respectivamente (Tabla 1), lo cual puede estar relacionado con las necesidades particulares de cada especie. Nuestros resultados muestran, que los recursos que ofrece Mammillaria magnimamma juegan un papel relevante en los cambios temporales en la composición, abundancia y diversidad de su comunidad de hormigas asociadas.

Figura 1. Clones de Mammillaria magnimamma en A) floración y B) fructificación en el Valle del Mezquital, Hidalgo.
Figura 2. Camponotus sp, Liometopum apiculatum y Pogonomyrmex barbatus en M. magnimamma durante la A) prefloración, B) floración y C) fructificación respectivamente.
Tabla 1. Recursos utilizados por las hormigas asociadas a Mammillaria magnimamma durante su periodo reproductivo. Estambres, E; Pulpa del fruto, F; Lana, L; Néctar, N; Polen, P; Semillas, S y Tépalos, T.
* Hormigas que no utilizaron recursos

Referencias

  • Arnan, X., Molowny-Horas, R., Bluthgen, N. (2019). Food resource exploitation and functional resilience in ant communities found in common Mediterranean habitats. Science of the Total Envoronment, 684, 126-135. Doi: https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2019.05.260.
  • Dáttilo, W., Aguirre, R., Flores-Flores, D., Ahuatzin-Flores, E., Corro-Méndez, E. (2017). Plantas, hormigas y herbívoros interactúan en un ambiente semiárido en el centro de México ¿Cómo lo hacen? Biodiversitas, 132, 12-16.
  • Luna-De La Torre, P., Castro-Leal, L., Contreras-Cerón, R. y Castillo-Meza, A. (2016). Actividad de formícidos en Ferocactus latispinus (Cactaceae) en una zona semiárida del centro de México. Entomología mexicana, 3, 530-536.
  • Mauseth, J., Rebmann, J. y Rodrigues, S. (2016). Extrafloral Nectaries in Cacti. Cactus and Succulent Journal, 88, 156-171. Doi: https://doi.org/10.2985/015.088.0401.

Reseña de los autores

Amelia Cornejo Romero (acornejor@ipn.mx) es bióloga egresada de la Facultad de Ciencias, UNAM, realizó la Maestría en Ciencias Biológicas en el Instituto de Ecología de la UNAM y el Doctorado en la UAM. Actualmente es Profesora -Investigadora en la Escuela Nacional de Ciencias Biológicas del IPN y las líneas de investigación que desarrolla son Filogeografía de plantas de ambiente áridos y Biología Reproductiva de cactáceas. Es miembro del Sistema Nacional de Investigadores.

Alejandro Franco Uriostegui (afrancou1500@alumno,ipn.mx) es alumno de la Licenciatura en Biología en la Escuela Nacional de Ciencias Biológicas del IPN y buzo certificado por la agencia SDI bajo la modalidad ‘Underwater Research Methods’. Actualmente desarrolla su tesis de licenciatura en el laboratorio de ecología vegetal y sus áreas interés son ecología de las interacciones cactácea-insecto y el buceo científico.

Alicia Callejas Chavero (alicallejas@hotmail.com) es Bióloga, Maestra en Ciencias y Doctora en Ecología por la Universidad Nacional Autónoma de México. Actualmente es Profesora -Investigadora en la Escuela Nacional de Ciencias Biológicas del IPN y en la Facultad de Ciencias de la UNAM. Sus líneas de investigación son Ecología de interacciones multitróficas y Dinámica poblacional con énfasis en plantas e insectos de zonas áridas. Desde hace más de 10 años con su grupo de trabajo ha estudiado las interacciones planta-insecto, insecto-insecto usando como modelos al garambullo Myrtillocatus geometrizans, Mammillaria magnimamma y a las leguminosas y sus brúquidos. Ha contribuido en la formación académica de alumnos dirigiendo tesis de licenciatura y maestría. Es miembro del Sistema Nacional de Investigadores.

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La fragilidad de las relaciones asimétricas en una comunidad de colibríes de la Selva Lacandona

Por: Jaume Izquierdo-Palma, María del Coro Arizmendi, Juan Francisco Ornelas, Carlos Lara

Las selvas tropicales son ecosistemas altamente biodiversos. La estabilidad de sus condiciones climáticas ha propiciado la aparición de complejas relaciones entre los organismos que alberga, resultando en algunos casos, en mutualismos altamente especializados. Una de las aproximaciones más recientes y robustas a este tipo de interacciones es a partir de la teoría de redes, lo que ha permitido estudiarlas en su conjunto y no por pares de especies (Bascompte & Jordano, 2007).

Las redes mutualistas planta-colibrí se consideran uno de los sistemas de polinización más especializado de los Neotrópicos. Las plantas visitadas regularmente por colibríes tienen adaptaciones para ello, el llamado síndrome de polinización ornitófilo (flores tubulares rojas típicamente, anteras y estigma expuestos, y abundante néctar diluido). Sin embargo, algunas especies de plantas han dado un paso más ya que sus flores presentan una complementariedad morfológica con una o pocas especies de colibríes (Maglianesi et al., 2014). Estas flores altamente especializadas suelen presentar corolas largas y curvas (por ej. Heliconia spp.) y suelen ser visitadas por colibríes con picos especializados para ello, pero aún sabemos muy poco de estas comunidades.

Durante 2 años (2018–2020) estudiamos a los colibríes y sus flores en la Estación Chajul para determinar cómo se estructura la red de interacción planta-colibrí del sotobosque de la Selva Lacandona (Izquierdo-Palma et al., 2021). Registramos 3,400 interacciones entre plantas y colibríes en dos hábitats adyacentes, uno de selva alta y otro de vegetación sabanoide. Aunque se han registrado aproximadamente 30 especies de colibríes para Chiapas, solo encontramos 4 especies que visitan legítimamente las flores, es decir, contactan las estructuras reproductivas de la flor al acceder al néctar (los Ermitaños Phaethornis longirostris y P. striigularis; y las Esmeraldas Chlorestes candida y Amazilia tzacatl). Se observaron 3 especies más (Phaeochroa cuvierii, Anthracothorax prevostii y Heliothryx barroti) pero se comportaron como ladrones de néctar y por ello no se incluyeron en la red mutualista. Los ladrones de néctar son aquellos organismos que acceden al néctar sin tocar las estructuras reproductivas de las flores en el proceso, por ejemplo, perforando la base de las flores con su pico. De esta forma llegar al recurso trófico sin necesidad de complementariedad morfológica. A pesar de la baja diversidad de colibríes, se registraron interacciones con 26 especies de plantas pertenecientes a 8 familias y, aún más interesante, el 73% de estas interacciones fueron realizadas exclusivamente por una especie de Ermitaño (P. longirostris = 69%, P. striigularis = 53%) (Fig. 1). El Ermitaño P. longirostris, con un pico largo y curvo, es un especialista de la comunidad de selva visitando el 81% del ensamble floral (Fig. 2), siendo muy raro en sabana; mientras que el otro Ermitaño, P. striigularis, es un especialista y común en ambos hábitats. Por otra parte, las Esmeraldas, con picos cortos y rectos, se localizaron principalmente en la vegetación sabanoide, accediendo a flores con morfologías generalistas (Fig. 3).

Figura 1. (A) Red de interacción planta-colibrí en el hábitat de selva alta y (B) en el hábitat de vegetación sabanoide. El grosor de las líneas es proporcional a la fuerza de las interacciones (visitas/hora). Modificado de Izquierdo-Palma et al.(2021).
Figura 2. Correspondencia morfológica entre las flores de (A) Billbergia viridiflora, (B) Heliconia aurantiaca y (C) Heliconia wagneriana, y el pico Phaethornis longirostris, único colibrí visitante legítimo registrado en estas especies. Modificado de Izquierdo-Palma et al. (2021).
Figura 3. Ejemplos de interacciones especializadas entre (A) Phaethornis longirostris y Costus scaber; (B) P. longirostrisy Heliconia collinsiana; y (C) P. striigularis y Tillandsia streptophylla. Ejemplo de interacción generalista entre (D) Amazilia tzacatl y Aechmea bracteata. Nótese la colocación precisa del polen en las interacciones especializadas. Modificado de Izquierdo-Palma et al. (2021).

A pesar de que los hábitats de selva y sabana difieren en el ensamble de plantas y en la dinámica de cada red, ambas comunidades están interconectadas por las mismas especies de colibríes, formando una sola red de interacción mutualista, de baja conectividad, pero alta especialización (Izquierdo-Palma et al., 2021). Por una parte, las morfologías de las flores muestran un gradiente de especialización, de generalistas a especialistas, siendo la correspondencia morfológica es un estructurador importante de la red; un patrón similar podría esperarse en otros sistemas tropicales planta-colibrí. Por otra parte, la variedad de formas de corolas y picos puede promover la segregación de nicho y conducir a una organización modular de todo el ensamble de la Selva Lacandona (Maruyama et al., 2014). La segregación de nicho consiste en que las diferentes especies de colibríes no solapan completamente sus fuentes de alimentación, por lo que no todas las flores son visitadas por los mismos colibríes, esto disminuye la competencia por flores y promueve su coexistencia. Ambas especies de Ermitaños parecen ser especies clave en su hábitat debido a su relación asimétrica con sus plantas. Mientras que los dos Ermitaños pueden acceder a varias especies de plantas, muchas de éstas solo pueden ser visitadas por una única especie de Ermitaño debido a que sus flores presentan una exclusividad morfológica para un solo tipo de pico. En este sentido, la pérdida de ambas especies de Ermitaños conllevaría a la extinción potencial de 19 especies de plantas debido a la falta de especies de colibríes con formas de pico redundantes. La conservación de la heterogeneidad espacial será clave para evitar cascadas de extinciones en estas frágiles comunidades.

Referencias

  • Bascompte J, Jordano P. 2007. Plant-animal mutualistic networks: the architecture of biodiversity. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics 38:567–593 DOI 10.1146/annurev.ecolsys.38.091206.095818.
  • Izquierdo-Palma J, Arizmendi MC, Lara C, Ornelas JF. 2021. Forbidden links, trait matching and modularity in plant-hummingbird networks: Are specialized modules characterized by higher phenotypic floral integration? PeerJ  9:e10974 DOI 10.7717/peerj.10974
  • Maglianesi, MA, Blüthgen N, Böhning-Gaese K, Schleuning M. 2014. Morphological traits determine specialization and resource use in plant–hummingbird networks in the Neotropics. Ecology 95:3325–3334 DOI 10.1890/13-2261.1.
  • Maruyama PK, Vizentin-Bugoni J, Oliveira GM, Oliveira PE, Dalsgaard B. 2014. Morphological and spatio-temporal mismatches shape a Neotropical savanna plant-hummingbird network. Biotropica 46:40–747. DOI 10.1111/btp.12170.

Reseña de los autores

Jaume Izquierdo-Palma Estudiante de doctorado del Posgrado en Ciencias Biológicas, Laboratorio de Ecología, UBIPRO, Facultad de Estudios Superiores Iztacala, Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM). jaizpa.1988@gmail.com. Licenciado en biología por la Universidad de Barcelona, España (UB) y con maestría en Biodiversidad en la especialidad de Biología de la Conservación y Gestión de la Biodiversidad (UB). Actualmente estoy terminado de redactar mi tesis doctoral sobre redes de interacciones planta-colibrí en la Selva Lacandona titulada: “Consecuencias ecológicas del patrón conductual de los colibríes en la comunidad de plantas que visitan en la Selva Lacandona de Chiapas, México”. Mis intereses se centran en las redes de interacción planta-polinizador en ecosistemas tropicales (factores estructuradores, drivers de interacción, cascadas de extinciones, …) utilizando a los colibríes como organismos modelo y con especial énfasis en la conservación de los organismos y su hábitat.

María del Coro Arizmendi (coro@unam.mx). Egresada de la Facultad de Ciencias de la UNAM como Bióloga. Sus estudios de posgrado los realizó en el Centro de Ecología, también en la UNAM. Su investigación se ha centrado en la ecología, evolución y conservación de las aves y particularmente los colibríes. Es profesora investigadora de tiempo completo en la Facultad de Estudios Superiores Iztacala de la UNAM, de donde ahora también es directora. Pertenece al Sistema Nacional de Investigadores con el nivel II. Ha impartido más de 60 cursos a nivel licenciatura y posgrado. Ha dirigido 64 estudiantes de licenciatura y posgrado tanto en la UNAM como en otras instituciones. Su excelencia en trabajos de investigación se ve reflejada en sus 74 publicaciones en revistas internacionales, 12 libros y 32 capítulos de libros. Gracias a su profundo conocimiento de ecología de las aves, y su compromiso y entusiasmo en el trabajo con estudiantes, ha permitido sentar bases sólidas para el mejor conocimiento de nuestros recursos y contribuir a la disposición de estrategias para su conservación.

Juan Francisco Ornelas Investigador Titular D, Instituto de Ecología, A.C. (INECOL), Xalapa, Veracruz, México. francisco.ornelas@inecol.mx. Biólogo (UAA), con maestría y doctorado en Ecología y Biología Evolutiva por la University of Arizona (UofA). Soy investigador en la Red de Biología Evolutiva en el Instituto de Ecología A.C., un Centro Público de Investigación perteneciente al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT). Pertenezco al Sistema Nacional de Investigadores (Nivel III). Mi investigación se centra en el estudio de las interacciones entre plantas y sus flores y su historia evolutiva, con mayor énfasis en sistemas del bosque mesófilo de montaña y especies de muérdagos Psittacanthus. He publicado >125 artículos revisados por pares y recibí el Premio NAPPC Pollinator Advocate Award (2009) por mérito a la contribución en la investigación sobre la importancia de los polinizadores y su conservación otorgado por la North American Pollinator Protection Campaign (NAPPC), Washington, DC. Soy miembro electo de la American Ornithologists’ Union (2010), editor asociado de Ornithology (antes The Auk: Ornithological Advances) y miembro fundador de la Sociedad Científica Mexicana de Ecología, A.C. (SCME).

Carlos Lara Investigador Titular B, Centro de Investigación en Ciencias Biológicas, UATx, Tlaxcala, México. carlosalberto.lara@uatx.mx. Egresado por la BUAP en Biología, con estudios de doctorado en Ecología y Manejo de Recursos Naturales (INECOL, A.C.). Investigador del Laboratorio de Ecología de la Conducta perteneciente al Centro de Investigación en Ciencias Biológicas de la Universidad Autónoma de Tlaxcala. Soy miembro del Sistema Nacional de Investigadores (Nivel II). Utilizo a las aves (en específico a los colibríes) como modelo de estudio para hacer preguntas sobre su ecología, conducta e interacciones con las plantas. Me interesa explorar estos aspectos tanto en ambientes antropizados como en áreas naturales protegidas. He publicado ca. 90 artículos revisados por pares y dirigido 43 tesis (12 de licenciatura, 24 de maestría y 7 de doctorado). Soy Editor Asociado de la Revista Mexicana de Ornitología, Huitzil, y de la Revista Mexicana de Biodiversidad.

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Visitantes y polinizadores en los morfos florales de Opuntia streptacantha lem. (Cactaceae)

Por: Gerardo Manzanarez-Villasana1*, María C. Mandujano1**

1 Instituto de Ecología, Universidad Nacional Autónoma de México.
* fk_villasana@ciencias.unam.mx
** mcmandujano@iecologia.unam.mx

La interacción planta-animal es una de las más complejas y singulares, en algunas ocasiones es una relación de beneficio mutuo entre individuos de diferentes especies, siendo la polinización sumamente importante.  La relación planta-animal en los nopales, Opuntia spp. (Cactaceae), se caracteriza por la estrecha interacción entre las especies del género con abejas nativas, algunas interrelaciones indican un co-evolución, es decir, una evolución influenciada por ambas partes, abejas y nopales. Ecológicamente, la variación de las flores, en colores y formas, ha favorecido la evolución en paralelo de polinizadores eficientes y en ocasiones especialistas, acuñado el término de síndromes de polinización, que se basa en la idea de que la morfología actual de las flores es producto de su historia evolutiva con un grupo particular de polinizadores. El acoplamiento de la polinización es estrecho en algunos casos, pero en otros, es solo una hipótesis, y en la familia Cactaceae los síndromes de polinización descritos son quiropterofilia (murciélagos), ornitofilia (aves), falenofilia (mariposas nocturnas) y frecuentemente, la melitofilia (abejas). La frecuencia y la similitud de visitantes florales de Opuntia streptacantha Lem. (nopal cardón) fue evaluada en una población, al sur del Desierto Chihuahuense.  Este nopal nativo de México es arborescente, con tallos (cladodios) obovados y frutos jugosos, sujeta a cosecha en sus poblaciones silvestres y cultivadas, y con dos morfos florales: amarillo o anaranjado. La observación sistemática de los visitantes de ambos morfos florales y una red de interacción a la cual se le evaluaron varias métricas fueron empleados para determinar si difieren las especies visitantes entre los morfos florales. Ambos morfos florales presentan un síndrome de melitofilia, visitados principalmente por abejas, las visitas difieren en frecuencia y en ciertas especies exclusivas de cada morfo floral (Fig. 1.). El morfo amarillo presenta una mayor frecuencia de visitas y dos visitantes exclusivos (Macrotera sp. y Melissodes sp.) y el anaranjado solo registró un visitante exclusivo (Archilocus sp.). En general, la interacción en la red (Fig. 2), no se encontró una tendencia hacia alguno de los morfos florales, el visitante que mayor fuerza tuvo en la red de interacción fue Apis mellifera, lo cual apoya que la abeja europea explota una amplia variedad de plantas, lo cual posiblemente tenga un impacto negativo, ya que esta especie no suele ser un polinizador eficiente (aquellos que logran tomar una cantidad significativa de polen y depositarlo sobre el estigma de la otra flor, para llevar a cabo la reproducción) en las plantas nativas. Es probable que la existencia de ambos morfos florales en O. streptacantha puede estar directamente relacionada con la diferencia en la frecuencia y el flujo de polen de los visitantes florales, debido al alto intercambio de polen y a un composición similar de visitantes que suelen presentar las especies del género Opuntia en los  sitios donde se encuentran diferentes especies. 

Fig. 1. Visitantes florales observados en Opuntia streptacantha en Cadereyta de Montes, Querétaro, México A) Morfo floral amarillo visitado por Diadasia rinconis. B) Morfo floral amarillo visitado por Apis mellifera. Fotos: Gerardo Manzanarez-Villasana
Fig. 2. Red de interacción simplificada a solo abejas de los morfos florales (parte izquierda) de Opuntia streptacantha y visitantes (parte derecha), la red completa incluye más visitantes y polinizadores, el ancho de las bandas representa la frecuencia de visitas.

Referencias

  • Grant, V. & P.D. Hurd (1979). Pollination of the southwestern Opuntias. Plant Systematics and Evolution 133: 15-28. 
  • Johnson, S.D & K.E. Steiner (2000). Generalization versus specialization in plant pollination systems Trends Ecology Evolution. 15: 190-193.
  • Mandujano, M.C, I. Carrillo-Ángeles, C. Martínez-Peralta & J. Golubov (2010). Reproductive Biology of Cactaceae. En: Desert Plants: Biology and biotechnology K.G. Ramawat (ed.). Springer-Verlag. Berlin, Heidelberg.
  • Manzanarez-Villasana. G. (2020). Variación morfológica y algunos aspectos de la ecología de la polinización en los morfos florales en Opuntia streptacantha Lem. (Cactaceae). Tesis de licenciatura. Facultad de Ciencias-unam, Ciudad de México, México.
  • Munguía-Soto, E.O. (2016). Facilitación en la polinización por abejas especialistas y generalistas del semidesierto queretano Tesis de Maestría. Universidad Autónoma de México, Unidad Iztapalapa, Ciudad de México, México.
  • Santos, G.M.D.M., C.M. Aguiar. J. Genini., C.F. Martins, F.C. Zanella & M.A. Mello (2012). Invasive africanized honeybees change the structura of native pollination networks in brazil Biological invasions 14(11): 2369-2378.

Reseña de los autores

Gerardo Manzanarez Villasana fk_villasana@ciencias.unam.mx Biólogo por la Facultad de Ciencias, de la Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM). Estudiante de Maestría en el Posgrado de Ciencias Biológicas, UNAM. Interesado en la ecología evolutiva, la ecología de la biodiversidad y las redes de interacción planta-animal. Actualmente es parte del grupo de trabajo de la Dra. María C. Mandujano del Instituto de Ecología, UNAM. Ha impartido el curso “Introducción a R y su aplicación a la biología” junto al M. en C. José A. Aranda-Pineda y ha participado en diversos congresos nacionales y en grupos de divulgación científica. 

María del Carmen Mandujano Sánchez mcmandujano@iecologia.unam.mx Bióloga por la Universidad Autónoma Metropolitana (UAM-X), Doctora en Ecología por la Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM), con posdoctorado en genética de poblaciones en New Mexico State University (NMSU). Es investigadora titular C del Departamento de Ecología de la Biodiversidad, Instituto de Ecología, UNAM, y es miembro del Sistema Nacional de Investigadores (SNI-III). Sus líneas de investigación son la ecología de poblaciones-demografía, interacciones planta-polinizador-florívoro y facilitación, ecología genética, evolución de historias de vida y sistemas reproductivos en plantas. Sus estudios están enfocados principalmente a cactáceas y especies invasoras en zonas áridas, siendo el Desierto Chihuahuense su sitio predilecto de estudio. El objetivo de sus investigaciones es estudiar las causas y consecuencias de los cambios numéricos de las poblaciones naturales, utilizando la información demográfica con fines de conservación y manejo, e incorporando un enfoque evolutivo en el estudio de la diversidad de las historias de vida. Actualmente participa en diversas revistas en el área de ecología, es editora de Cactáceas y Suculentas Mexicanas, y miembro de la Sociedad Científica Mexicana de Ecología, Ecological Society of America y European Society for Evolutionary Biology, entre otras. Imparte cursos de licenciatura y posgrado en la UNAM y otras Universidades en México. Participa activamente en la formación de recursos humanos, y cuenta con alrededor de 60 alumnos graduados bajo su dirección académica.

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Infección por el hongo Batrachochytrium dendrobatidis y su relación con la comunidad bacteriana presente en la piel de los anfibios

Por: Bisbrian Alhelí Nava González, Ireri Suazo-Ortuño

Instituto de Investigaciones sobre los Recursos Naturales, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. bang097@gmail.com, ireri.suazo@gmail.com

Las enfermedades infecciosas emergentes (EIDs) son uno de los factores de pérdida de biodiversidad más importantes de la actualidad. La quitridiomicosis, causada por el hongo Batrachochytrium dendrobatidis (Bd) es una EIDs que afecta a los anfibios. Este patógeno, de relativamente reciente detección (1998) es en adición a la degradación y destrucción de los hábitats un factor causante de la desaparición de especies y declinamiento de poblaciones de anfibios. Tan sólo en Latinoamérica, la quitridiomicosis ha afectado negativamente a las poblaciones de 43 especies de anfibios, principalmente en Costa Rica y Panamá (Lips et al., 2006). Algunas especies y numerosas poblaciones de anfibios han sido erradicadas por este hongo y su impacto se asocia a las condiciones del cambio climático y al continuo deterioro y destrucción de los hábitats por las actividades humanas. En México, el Bd se ha registrado en 50 especies de anfibios hasta el 2015.

La microbiota bacteriana de la piel de los anfibios es considerada como parte del sistema inmune y de los factores extrínsecos de los anfibios que los protege mediante la producción de metabolitos antifúngicos (Brucker et al., 2008). Como otros sistemas inmunes, se ha hipotetizado que las diferencias en la composición de esta microbiota es responsable de las diferentes respuestas que presentan los individuos a la enfermedad. Sin embargo, se conoce poco sobre las comunidades microbianas naturales de piel en individuos sanos de anfibios y sí éstas conforman un sistema de defensa a la colonización de B. dendrobatidis.

Salamandra Ambystoma rivulare en la zona de la Reserva Mariposa Monarca, Michoacán, México

En un estudio realizado en la Reserva de la Biosfera de Mariposa Monarca, México con dos especies de anfibios, la salamandra Ambystoma rivulare y la rana Rana neovolcanica (Fig. 2, Nava-González et al. 2020) se encontró que las dos especies presentaron comunidades bacterianas diferentes, pero en ambas especies las bacterias dominantes fueron las mismas (géneros Pseudomonas y Streptrophomonas) del filum Proteobacteria. Estos dos géneros de bacterias han sido reportados como inhibidores de la intensidad de la infección de Bd en otras especies de anfibios (Muletz-Wolz et al., 2017).

Muestreo del hongo Batrachochytrium dendrobatidis y la composición de microbiota en la piel de anfibios

Un resultado interesante fue que un alto porcentaje de individuos sanos de A. rivulare y R. neovolcanica fueron positivos para Bd sugiriendo que el Bd coexiste sin producir señales aparentes de enfermedad o muerte. Este es un ejemplo de que la abundancia de bacterias inhibitorias de Bd  en la piel de los anfibios puede ser una defensa biológica importante que limita la intensidad de la infección. El moderado declive de los anfibios registrado en las elevaciones altas (> 3000 m) alrededor del planeta quizá sean el resultado en parte a estas interacciones.  Se ha hipotetizado que las bajas temperaturas a estas altitudes modulan la relación patógeno-microbioma, por lo que el balance en las interacciones hospedero-patógeno y condición enzoótica pueden ser afectados por incrementos en temperatura asociados al cambio climático.

Referencias

  • Brucker, R.M., Harris, R. N., Schwantes, C.R., Gallaher, T.N., Flaherty, D.C., Lam, B.A., & Minbiole, K.P.C. (2008). Amphibian Chemical Defense: Antifungal Metabolites of the Microsymbiont Janthinobacterium lividum on the Salamander Plethodon cinereus. Journal of Chemical Ecology 34(11): 1422–1429. http://doi.org/10.1007/s10886-008-9555-7
  • Lips, K.R., Brem, F., Brenes, Reeve, J.D., Alford, R.A., Voyless, J., & Collins, J.P. (2006). Emerging infectious disease and the loss of biodiversity in a Neotropical amphibian community. Proceedings of the National Academy of Sciences 103(9): 3165-3170 1–6.
  • Mulet-Wolz, C. R., DiRenzo, G. V., Yarwood, S. A.,  Campbell Grant, E. H.; Fleischer, R. C., & Lips, K. R. 2017. Antifungal bacteria on Woodland slamander skin exhibit high taxonomic diversity and geographic variability. Applied and Environmental Microbiology 83e00186-17.
  • Nava-González, B.A., Suazo-Ortuño, I. Parra-Oleam, G., López-Toledo, L. &  Alvarado-Díaz, J. (2020). Batrachochytrium dendrobatidis infection in amphibians from a high elevation habitat in the trans-Mexican volcanic belt. Aquatic Ecology  54: 75-87. DOI 10.1007/s10452-019-09727-y.

Reseña de las autoras

Bisbrian Alhelí Nava-González (bang097@gmail.com) estudió la Licenciatura en Biología, la Maestría en el Programa Institucional de Maestría en Ciencias Biológicas y el Doctorado en el Programa Institucional de Doctorado en Ciencias Biológicas, pertenecientes en la UMSNH.                                                             

Ireri Suazo-Ortuño (ireri.suazo@gmail.com) estudió la Licenciatura en Biología y la Maestría en Conservación y Manejo de Recursos Naturales en la UMSNH. Es Doctora en  Ciencias por el Instituto de Investigaciones Biomédicas, UNAM. Ha sido Directora de 35 tesis de licenciatura, 16 tesis de maestría y cuatro de doctorado. Ha sido autora o coautora de diversos artículos científicos, de divulgación y libros o capítulos de libros. Trabaja en tres líneas de investigación y generación del conocimiento: ecología de poblaciones y comunidades animales, ecología alimenticia y efecto de estresores ambientales sobre parámetros poblacionales, fisiológicos y morfológicos de las especies animales. Es miembro del Sistema Nacional de Investigadores Nivel I, Investigador del Estado de Michoacán por el Consejo Estatal de Ciencia y Tecnología y es profesor Perfil PRODEP.

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La importancia de los parientes, el caso de la papaya silvestre (Carica papaya L.) como recurso genético

Por: Pedro Jesús Ruiz-Gil, Mariana Chávez-Pesqueira

Centro de Investigación Científica de Yucatán. A. C

La papaya (Carica papaya L) posee tanto poblaciones silvestres como variedades domesticadas (Figura1). Se conoce que las poblaciones silvestres de esta especie poseen alta diversidad genética (Chávez-Pesqueira et al.,2014; Chávez-Pesqueira y Núñez-Farfán, 2016), así como, tolerancia a un mayor rango de condiciones ambientales, como la sequía, que las variedades comerciales (domesticadas) de papaya, al tener un mejor ajuste fisiológico (Estrella-Maldonado et al., 2021).

Figura 1. Población silvestre (izquierda) y domesticada (derecha) de C. papaya. Imágenes Pedro Jesús Ruiz Gil y Eddy Jovanny Turrent

En México, las poblaciones silvestres de papaya se distribuyen en diferentes ambientes que abarcan condiciones de alta y baja humedad (Figura 2), lo que podría sugerir la existencia de individuos silvestres adaptados a las diferentes condiciones ambientales; esto resulta de gran interés, ya que se podrían identificar y seleccionar individuos para ser utilizados en programas de mejoramiento genético y conferir características de tolerancia a las variedades domesticadas de papaya (tolerancia a condiciones de sequía, por ejemplo). Sin embargo, para lograr identificar individuos silvestres con características útiles, es necesario realizar diferentes estudios que evalúen las características genéticas, fisiológicas, morfológicas, así como experimentos de jardín común o de trasplantes recíprocos (por mencionar algunos).

Figura 2. Mapa de precipitación media anual donde se muestran 107 registros de poblaciones silvestres C. papaya (puntos naranjas). Fuente: Núñez-Farfán et al. (2017)

Dada la capacidad de la papaya silvestre para adaptarse a diferentes ambientes (Figura 3), se considera un recurso genético importante para las variedades domesticadas de la especie. La alta variabilidad genética contenida en las poblaciones silvestres es resultado de miles de años de evolución natural; lo cual contrasta con la menor variabilidad genética presente en las variedades domesticadas (Chávez-Pesqueira y Núñez-Farfán, 2017), debido a que ésta se ve afectada por el proceso evolutivo de domesticación, donde sólo se selecciona una fracción de la variabilidad genética de los individuos silvestres de los cuales se originaron las plantas domesticadas. Esta baja en la variabilidad genética puede ocasionar que las variedades domesticadas sean más susceptibles a cambios en su ambiente, como, por ejemplo, efectos del cambio climático o presencia de nuevas plagas y enfermedades, lo que puede amenazar la producción agrícola. Por lo tanto, la identificación e inclusión de individuos silvestres con características útiles en los programas de mejoramiento genético podría ayudar a incrementar la diversidad genética y capacidad de adaptación del cultivo para hacer frente a cambios ambientales, como el posible aumento de eventos de sequía previstos por el cambio climático global (Hajjar y Hodgkin, 2007; Dempewolf et al., 2017).

Figura 3. Poblaciones silvestres de C. papaya creciendo en condiciones de menor humedad (izquierda) y mayor humedad (derecha). Imágenes: Mariana Chávez Pesqueira

Desgraciadamente, muchas actividades antropogénicas, como la deforestación de las selvas y las actividades ganaderas y agrícolas, tienen un efecto negativo en el mantenimiento de las poblaciones de parientes silvestres. Se sabe que la reducción y el aislamiento de las poblaciones silvestres de papaya provoca pérdida de su variabilidad genética lo cual pone en riesgo su conservación a largo plazo (Chávez-Pesqueira et al., 2014). Por ello, en nuestro grupo de investigación estamos trabajando para generar información que ayude a mejorar las estrategias de conservación y manejo de este importante recurso genético, así como la identificación de individuos silvestres con características de interés (tolerancia a factores bióticos y abióticos) que puedan ser útiles en programas de fitomejoramiento de variedades que puedan hacer frente a los cambios ambientales que están por venir. 

Referencias

  • Chávez-Pesqueira, M., Núñez-Farfán, J., 2017. Domestication and Genetics of Papaya: A Review. Front. Ecol. Evol. 5, 1–9. https://doi.org/10.3389/fevo.2017.00155
  • Chávez-Pesqueira, M., Núñez-Farfán, J., 2016. Genetic diversity and structure of wild populations of Carica papaya in Northern Mesoamerica inferred by nuclear microsatellites and chloroplast markers. Ann. Bot. 118, 1293–1306. https://doi.org/10.1093/aob/mcw183
  • Chávez-Pesqueira, M., Suárez-Montes, P., Castillo, G., Núñez-Farfán, J., 2014. Habitat fragmentation threatens wild populations of Carica papaya (Caricaceae) in a lowland rainforest. Am. J. Bot. 101, 1092–1101. https://doi.org/10.3732/ajb.1400051
  • Dempewolf, H., Baute, G., Anderson, J., Kilian, B., Smith, C., Guarino, L., 2017. Past and future use of wild relatives in crop breeding. Crop Sci. 57, 1070–1082. https://doi.org/10.2135/cropsci2016.10.0885
  • Estrella-Maldonado, H., Ramírez, A.G., Ortiz, G.F., Peraza-Echeverría, S., Martínez-De la Vega, O., Góngora-Castillo, E., Santamaría, J.M., 2021. Transcriptomic analysis reveals key transcription factors associated to drought tolerance in a wild papaya (Carica papaya) genotype. PLoS One 16, e0245855. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0245855
  • Hajjar, R., Hodgkin, T., 2007. The use of wild relatives in crop improvement: A survey of developments over the last 20 years. https://doi.org/10.1007/s10681-007-9363-0
  • Núñez-Farfán, J., Chávez-Pesqueira, M., Wegier, A., Casas, A., Álvares, V., 2017. Análisis Para La Determinación de Los Centros de Origen y Diversidad Genética de Carica Papaya (Caricaceae). Instituto de Ecología, Universidad Nacional Autónoma de México, Informe final, SNIB-CONABIO proyecto No. WQ003. Ciudad de México. Dentro del proyecto “Generación y recopilación genética”, financiado por la Dirección General del Sector Primario y Recursos , pp. 1–45.

Reseña de los autores

Pedro Jesús Ruiz-Gil, pedro.ruiz@cicy.mx. Ingeniero agrónomo egresado de la Universidad Popular de la Chontalpa. Realizó su maestría en el Centro de Investigación Científica de Yucatán (CICY). Actualmente estudia el doctorado en el CICY bajo la asesoría de la Dra. Mariana Chávez-Pesqueira. Sus principales intereses son los parientes silvestres de especies domesticadas como recursos genéticos.

Mariana Chávez Pesqueira, mariana.chavez@cicy.mx. Bióloga egresada de la Facultad de Ciencias de la UNAM. Realizó su maestría y doctorado en el Instituto de Ecología, UNAM, en el Posgrado de Ciencias Biológicas. Cuenta con un posdoctorado en la Universidad de Toronto. Actualmente es investigadora titular A del Centro de Investigación Científica de Yucatán (CICY) y perteneces al nivel I del SNI. Sus principales intereses de investigación son la ecología, evolución y conservación de los parientes silvestres de especies domesticadas de origen mesoamericano.

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Biodiversidad y contribuciones de la fauna en ambientes agropecuarios

Por: Claudia E. Moreno

Área Académica de Biología, Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo. cmoreno@uaeh.edu.mx

Uno de los principales cambios ambientales del Antropoceno es la considerable disminución del área que cubren los ecosistemas naturales en la superficie terrestre, a consecuencia de la expansión de las actividades humanas. El crecimiento constante de la población humana, y su consecuente demanda de alimentos, motivan la conversión de ecosistemas nativos en áreas de producción agrícola y ganadera. ¿Cómo cambia la diversidad de la fauna y sus funciones ecológicas entre los ecosistemas nativos y las zonas agropecuarias? Uno de los objetivos centrales de la ecología en el Antropoceno es evaluar la capacidad de los agroecosistemas como hábitats alternativos viables para la conservación de la fauna y sus funciones ecológicas. Muchas de estas funciones son servicios ecosistémicos o contribuciones de la naturaleza a la gente, es decir, beneficios que los seres humanos obtenemos de la biodiversidad, y que repercuten en la calidad de vida de las personas.

Por ejemplo, en las zonas áridas y semiáridas del Altiplano Central de México, uno de los principales cultivos es el de nopal, ya sea como verdura, por su fruto (tuna) o como forraje. Las plantaciones comerciales de nopal son agroecosistemas perennes que utilizan distintas variedades nativas domesticadas del género Opuntia (Cactaceae). En el estado de Hidalgo hemos encontrado que los cultivos de nopal tunero son reservorios para la biodiversidad de hormigas (Gómez-Otamendi et al.2018) y de abejas (Ávila-Gómez et al. 2019), debido a que permiten la conservación de una riqueza, abundancia, diversidad y composición de especies similares a las de los remanentes de matorral xerófilo dominado por Opuntia en la región (Figura 1). Además, hay relaciones positivas entre la diversidad de estos insectos y el número de frutos producidos, dado que las hormigas defienden a la planta de los herbívoros, mientras que las abejas polinizan sus flores. Estas contribuciones de la fauna a la producción de tunas aportan al desarrollo socio-económico de la región.

Figura 1. Hormigas y abejas como aliadas de la producción de tunas en agroecosistemas de nopal (Opuntia sp.) en Hidalgo, México.

Por otro lado, hemos encontrado que el pastoreo tradicional de borregos en pequeños pastizales inmersos en el paisaje de bosque templado de las montañas del estado de Hidalgo favorece a las comunidades de escarabajos coprófagos (Coleoptera: Scarabaidae) mantieniendo una alta abundancia, riqueza, diversidad de especies y diversidad funcional en la región (Figura 2; Ríos-Díaz et al. 2021). Además, la riqueza de especies de estos escarabajos se relaciona positivamente con la remoción del estiércol producido por el ganado en estos ambientes (Ortega-Martínez et al. 2021). La remoción y el enterramiento del estiercol son funciones ecosistémicas cruciales en las áreas de producción ganadera ya que reducen la compactación y la mejoran la estructura del suelo, incrementan la infiltración del agua, favorecen la incorporación de nutrientes, incrementan la biomasa de herbáceas, disminuyen la emisión de gases de efecto invernadero y reducen la abundancia de las poblaciones de moscas que son plagas para el ganado.

Figura 2. Los escarabajos coprófagos (Coleoptera: Scarabaeidae) contribuyen a la remoción del estiércol del ganado en sistemas agropecuarios, como en las zonas de pastoreo de borregos en las montañas del estado de Hidalgo.

Referencias

  • Ávila-Gómez, E. S., Meléndez-Ramírez, V., Castellanos, I., Zuria, I. & Moreno, C.E. (2019). Prickly pear crops as bee diversity reservoirs and the role of bees in Opuntia fruit production. Agriculture, Ecosystems and Environment 279: 80–88. https://doi.org/10.​1016/​j.​agee.​2019.​04.​012.
  • Gómez-Otamendi, E., Ortiz-Arteaga, Y.,  Ávila-Gómez, E.S., Pérez-Toledo, G., Valenzuela, J. & Moreno, C.E. (2018). Diversidad de hormigas epigeas en cultivos de nopal tunero (Opuntia albicarpa) y matorrales de Opuntia spp. del estado de Hidalgo, México. Revista Mexicana de Biodiversidad 89: 454-465. https://doi.org/10.22201/ib.20078706e.2018.2.2293.
  • Ortega-Martínez, I.J., Moreno, C.E., Arellano, L., Castellanos, I., Rosas, F. & Ríos-Díaz, C.L. (2021). The relationship between dung beetle diversity and manure removal in forest and sheep grazed grasslands. Community Ecology. https://doi.org/10.1007/s42974-021-00043-w.
  • Rios-Díaz, C.L., Moreno, C.E., Ortega-Martínez, I.J., Zuria, I., Escobar, F. & Castellanos, I. (2021). Sheep herding in small grasslands promotes dung beetle diversity in a mountain forest landscape. Journal of Insect Conservation 25: 13–26. https://doi.org/10.1007/s10841-020-00277-5.

Reseña de la autora

Claudia E. Moreno. Licenciada en Biología por la Universidad Veracruzana y Doctora en Ciencias en Ecología y Manejo de Recursos Naturales por el Instituto de Ecología, A. C. Su trabajo de investigación está enfocado en entender cómo se distribuye la diversidad de especies, cuáles factores y mecanismos la determinan, y cuál es el impacto de las actividades humanas en la biodiversidad. Ha trabajado con distintos grupos biológicos, principalmente vertebrados e insectos, en distintos tipos de ecosistemas y escalas espaciales. Con estudiantes y colegas realiza estudios sobre los patrones y los determinantes de la diversidad taxonómica, funcional y filogenética, y sobre el papel de la biodiversidad en los procesos funcionales y servicios ecosistémicos. Es docente en la Licenciatura en Biología y en la Maestría y Doctorado en Ciencias en Biodiversidad y Conservación de la Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo, y es miembro del Sistema Nacional de Investigadores Nivel III.

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Retos para la conservación de la fauna de mamíferos silvestres y sus funciones ecológicas en el Antropoceno

Por: Eduardo Mendoza

Laboratorio de Análisis para la Conservación de la Biodiversidad, Instituto de Investigaciones sobre los Recursos Naturales, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. eduardo.mendoza@umich.mx   

Dedico esta contribución con mucho afecto al Dr. Rodolfo Dirzo, pionero y líder a nivel mundial en el estudio de la defaunación.

Progresivamente se ha alcanzado un mejor entendimiento del impacto que la transformación drástica de los hábitats naturales y la sobre-explotación de los recursos naturales tiene sobre la fauna silvestre. En el caso de los mamíferos, la lista roja de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (IUCN) indica que cerca de una cuarta parte de las especies, en este grupo, enfrentan un serio riesgo de extinguirse (categorías: “critically endangered”, “endangered” y “vulnerable”) (IUCN 2021). Además, una revisión detallada de esta lista revela que cerca del 18% de las especies de mamíferos terrestres de México están amenazadas globalmente (IUCN 2021). Por otra parte, la Norma Oficial Mexicana 059 (SEMARNAT 2019) indica que alrededor del 27% de las especies de mamíferos terrestres del país están en alguna categoría de riesgo (probablemente extinta en el medio silvestre, amenazada, en peligro de extinción y sujetas a protección especial). Estos datos constituyen una primera aproximación a la amenaza que enfrenta la fauna de mamíferos silvestres globalmente y en un país altamente diverso como el nuestro, sin embargo, representan sólo la punta del iceberg. La disminución en la abundancia de los mamíferos conlleva a su vez una pérdida de las funciones ecológicas que esta fauna desempeña. Las consecuencias de este fenómeno han sido especialmente resaltadas en los casos que involucran funciones que representan servicios ecológicos muy evidentes para los humanos, como por ejemplo la polinización de plantas como los agaves (Trejo-Salazar et al. 2016). No obstante, existen diversas manifestaciones del mismo fenómeno. Por ejemplo, en un estudio reciente se comparó la fauna de mamíferos que consume los frutos del árbol del mamey (Pouteria sapota) que se depositan en el piso de la selva en dos regiones del sureste del país (Los Tuxtlas, Veracruz y la reserva de la biósfera Montes Azules en Chiapas). Estos sitios se caracterizan por haber tenido una fauna de mamíferos silvestres muy similar, pero actualmente presentan estados de conservación muy contrastantes. En este estudio se encontraron diferencias notables, entre sitios, en las características de la interacción entre los frutos del mamey y la fauna (Figura 1). Destaca el hecho que mientras que en Montes Azules los tapires (Tapirus bairdii) fueron la especie que interactuó con mayor intensidad con los frutos, en la Estación de Biología Tropical de la UNAM, en Los Tuxtlas, los mamíferos que más interactuaron con los frutos fueron los coatíes (Nasua narica) (Zamora-Espinoza et al. 2021).

Figura 1. Fauna de mamíferos silvestres e introducidos que consume los frutos del mamey (Pouteria sapota) que se acumulan en el piso de la selva en: a) el interior de la Estación de Biología Tropical de la UNAM en los Tuxtlas, Veracruz, b) el exterior de esta reserva y c) el interior de la reserva de la biosfera Montes Azules en Chiapas. El grosor de las flechas indica la intensidad de la interacción (Modificado de Zamora-Espinoza et al. 2021).

Más aún, al analizar esta interacción en árboles de P. sapota fuera de la estación de biología de la UNAM se encontró que los mamíferos que más intensamente interactuaban con los frutos ¡eran las vacas! (Figura 2A).  Es de destacar que tanto al interior como al exterior de la reserva de la UNAM se registraron grupos de perros consumiendo los frutos de mamey (Figura 2B). Varias consideraciones interesantes se derivan de esto. Por una parte, es evidente que aun en áreas protegidas el impacto humano sobre la fauna ha llevado a la alteración de las interacciones bióticas, de manera directa, debido a la extirpación de algunas especies de mamíferos y de manera indirecta al propiciar interacciones negativas entre la fauna introducida y la fauna nativa. Esto tiene el potencial de afectar los procesos de regeneración de la vegetación. Por otra parte, es de resaltar que el hecho de que árboles como los de P. sapota se vuelven focos de atracción para una variedad muy amplia de animales, que incluye fauna nativa e introducida, puede llevar a un contacto más cercanos entre la misma favoreciendo la transmisión de enfermedades en ambos sentidos y potencialmente, incluso, a los humanos.    

Figura 2. Registros de fototrampeo de: a) vacas y b) perros consumiendo frutos de mamey (Pouteria sapota) en la región de Los Tuxtlas, Veracruz.

Referencias

  • IUCN (2021). The IUCN Red List of Threatened Species. Versión 2021-1. https://www.iucnredlist.org. Descargada: 26 de junio del 2021.
  • SEMARNAT. (2019). Norma Oficial Mexicana NOM-059-SEMARNAT-2010, Protección ambiental– Especies nativas de México de flora y fauna silvestres– Categorías de riesgo y especificaciones para su inclusión, exclusión o cambio– Lista de especies en riesgo. Diario Oficial de la Federación 14 de noviembre, 2019.
  • Trejo-Salazar, R. E., Eguiarte, L. E., Suro-Piñera, D., & Medellín, R. A. (2016). Save our bats, save our tequila: industry and science join forces to help bats and agaves. Natural Areas Journal 36(4): 523-530.
  • Zamora-Espinoza, M.,López-Acosta, J. C. & Mendoza, E. (2021). Anthropogenic perturbation modifies interactions between mammals and fruit in a tropical forest of southern Mexico. Aceptado en Animal Biology.

Reseña del autor

Eduardo Mendoza Ramírez. Biólogo por la Facultad de Ciencias de la UNAM. Obtuvo el grado de Doctor en Ciencias en el Instituto de Ecología de la UNAM. Ha realizado estancias de investigación en la Universidad de California en Los Angeles y el Departamento de Biología de la Universidad de Stanford. Actualmente es profesor-investigador en el Instituto de Investigaciones sobre los Recursos Naturales de la Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo donde coordina el Laboratorio de Análisis para la Conservación dela Biodiversidad y, es responsable del Museo de Historia Natural de la misma institución. Una de sus principales líneas de investigación es el impacto que la defaunación tiene sobre las interacciones bióticas y el mantenimiento de la biodiversidad.    

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COVID-19 y la conservación de los murciélagos

Por: María Cristina Mac Swiney González

Centro de Investigaciones Tropicales. Universidad Veracruzana. cristinamac7506@gmail.com

En los últimos 20 años, la diversidad de fauna a nivel global ha sufrido una pérdida notoria, inequívocamente demostrada en investigaciones científicas. Dentro de la fauna, existe un grupo muy afectado por acciones humanas, pero cuya disminución en abundancia y riqueza pasa desapercibida para la mayor parte de la población humana, los murciélagos. Este grupo de mamíferos realiza noche a noche diversos servicios ecosistémicos, entre ellos la dispersión de semillas, el control de poblaciones de insectos (muchos de ellos plagas para el hombre), la polinización de plantas, que son fundamentales para los humanos. Sin embargo, numerosas acciones antrópicas vulneran la conservación de los murciélagos. Por ejemplo, desde el 2006, la dispersión accidental en cuevas norteamericanas de la espora del hongo Pseudogymnoascus destructans, proveniente de Europa, ha diezmado las poblaciones de varias especies de murciélagos norteamericanos, al punto que se calcula que cerca de 7 millones de murciélagos han muerto en tan solo 15 años. Incluso una reciente investigación demuestra que tres especies de murciélagos norteamericanos han perdido 90% de sus poblaciones en los últimos 10 años, como resultado de la infección derivada de este hongo. Adicionalmente, la transformación y destrucción de los diversos ecosistemas que realizamos cotidianamente, son de los factores más importantes que contribuyen en la disminución de la diversidad los murciélagos. Esto se debe a que la mayoría de las especies de murciélagos dependen de la vegetación conservada como sitio de refugio o sitio de alimentación.

Ataque deliberado a cerca de 200 individuos del murciélago de cola libre Nyctinomops laticaudatus en Yucatán. Foto: Juan Cruzado Cortés.

En el último año, los murciélagos han estado en el centro de atención en todo el mundo, debido a su conexión posible con el Sars-Cov2 o Covid-19, enfermedad viral que ha ocasionado una pandemia y cobrado la vida de más de cerca de 4 millones de personas a nivel global. Las investigaciones más recientes muestran que el origen y evolución de este virus está ligado a especies murciélagos asiáticos, situación que ha desencadenado una serie de acciones negativas por parte de personas en contra de estos mamíferos en diferentes partes del mundo.

Murciélago del género Artibeus, importante frugívoro dispersor de semillas en el Neotrópico. Foto: Mario Torres Sebastián.

En México, durante el 2020 y lo que llevamos del 2021 se han detectado al menos cerca de 15 ataques a murciélagos en diferentes estados, entre los que destacan Yucatán, Tlaxcala, Veracruz. En varios de estos ataques, la gente ha expresado su rechazo a los murciélagos y justificado la acción de matarlos por temor al contagio o como venganza por la actual pandemia. Estas acciones dejan claro el gran desconocimiento que la gente tiene de la importancia de los murciélagos y la urgente necesidad de que las investigaciones científicas sean comunicadas con mayor eficiencia a los miembros de la sociedad en diversos foros como escuelas, comunidades locales, en asociaciones ganaderas. Solo así podríamos tener más herramientas para que acciones tan negativas, como las registradas en los últimos años en contra de los murciélagos se detengan.

Murciélago Idionycteris phyllotis, especie insectívora del centro y norte de México. Foto: Juan Cruzado Cortés.

Referencias

  • Cheng, T. L., Reichard, J. D et al. (2021). The scope and severity of white-nose syndrome on hibernating bats in North America. Conservation Biology. DOI: 10.1111/cobi.13739.

Reseña de la autora

María Cristina Mac Swiney González. Es investigadora del Centro de Investigaciones Tropicales de la Universidad Veracruzana. Realizó el doctorado en la Universidad de Aberdeen, Escocia investigando la comunidad de murciélagos en cenotes de la Península de Yucatán. Trabaja desde hace más de 20 años con murciélagos, investigando diversos aspectos de relacionado con la distribución de especies, caracterización de comunidades, ecolocalización e interacción planta-murciélago. Actualmente es Vicepresidente de la Asociación Mexicana de Mastozoología A.C. y miembro del Sistema Nacional de Investigadores Nivel 2.

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Los cinco jinetes del Antropoceno para los murciélagos

Por: Romeo A. Saldaña-Vázquez

Instituto de Investigaciones en Medio Ambiente Xabier Gorostiaga S.J. Universidad Iberoamericana Puebla. romeo.saldana@gmail.com

¿Qué es el Antropoceno?

El Antropoceno se define como el momento geológico que vive la humanidad actualmente en el planeta Tierra (Crutzen 2006). Este se caracteriza por el cambio ambiental global de origen humano el cual inició con la revolución industrial y que ha dejado una firma química en los sedimentos profundos del suelo y en el ambiente (Zalasiewicz et al. 2008). Los principales indicadores del inicio de esta época se encuentran en el aumento de la temperatura global de más de un grado y en el aumento del dióxido de carbono atmosférico por arriba de las 300 partes por millón. Cifras que no se tenían registradas para la era geológica anterior el Holoceno (Zalasiewicz et al. 2008). En esta contribución usaré la analogía de los cuatro jinetes del apocalipsis de San Juan para referirme a las cuatro grandes amenazas derivadas del antropoceno para el mantenimiento de las poblaciones de murciélagos en el mundo y en México. Pero antes de ello, explicaré cuales son las consecuencias en el funcionamiento que se han detectado a partir de la antropización de los ecosistemas y cuáles de ellas son una amenaza para las poblaciones de murciélagos.

Los cuatro jinetes del apocalipsis de Albrecht Dürer, Public domain, via Wikimedia Commons (https://commons.wikimedia.org/wiki/File:Durer_Revelation_Four_Riders.jpg)

Consecuencias del Antropoceno en los ecosistemas

Dentro de las principales consecuencias del antropoceno en los ecosistemas se ha registrado un cambio en la composición de especies animales y vegetales debido al cambio climático (Lavergne et al. 2010). Estos cambios en la biodiversidad como consecuencia del cambio climático traen consigo extinciones y efectos en cascada en procesos ecosistémicos como la productividad vegetal, acidificación y contaminación del agua y un incremento en la producción de gases de efecto invernadero (Hooper et al. 2012). Además del cambio climático, el antropoceno trae consigo otros fenómenos socio-ambientales como la contaminación, el cambio de uso de suelo, los incendios forestales, y la sobrepesca los cuales están más relacionados con el decremento de poblaciones animales (Caro et al. 2012). A estos los llamaré los jinetes del antropoceno de los animales y a continuación describiré cuales se han relacionado con el decremento de poblaciones de murciélagos.

Los cinco jinetes del antropoceno

En el caso de los murciélagos se han documentado cuatro fenómenos como las principales amenazas para sus poblaciones, las cuales derivan de las actividades antrópicas. En primer lugar, tenemos el cambio de uso de suelo el cual resulta en fragmentación y pérdida del hábitat. Este fenómeno tiene su origen en tres procesos y actividades humanas, que son la agricultura, ganadería y la urbanización. En segundo lugar, tenemos la contaminación del aire, agua, acústica y lumínica. En tercer lugar, tenemos los conflictos con los seres humanos derivados de la mala reputación asociada al papel de los murciélagos en los ecosistemas y a la construcción de infraestructura humana. En cuarto lugar está el cambio climático, el cual puede provocar una disrupción en las interacciones bióticas entre murciélagos y otros organismos, debido a la reducción de solapamiento en los momentos de interacción por el cambio del clima. Por último, tenemos las enfermedades, las cuales están asociadas al movimiento del ser humano el cual promueve el ingreso de patógenos a lugares donde no existían y que resultan en la reducción de poblaciones de murciélagos.

Incendios forestales recurrentes e incontrolables, una de las consecuencias del cambio global. Imagen de: USFWS Pacific at (https://flickr.com/photos/52133016@N08/26442711921). It was reviewed on 15 August 2016 by FlickreviewR and was confirmed to be licensed under the terms of the cc-by-2.0.

¿Qué sabemos de las amenazas del Antropoceno para los murciélagos de México?

Los estudios que han evaluado el efecto del cambio de uso de suelo en la diversidad de murciélagos de México han encontrado que en general existe una reducción de la abundancia relativa de murciélagos, principalmente de la familia Phyllostomidae al cambiarse el bosque por un cultivos, potreros para cría de ganado o ciudades (Saldaña-Vázquez y Schondube 2016). Si bien el número de especies no se reduce de manera generalizada, la composición de especies si cambia, habiendo un filtrado de especies de un ambiente a otro. El segundo jinete del antropoceno es la contaminación ambiental, en especial la contaminación acústica y lumínica. Estas dos son de las principales razones de reducción de actividad de murciélagos en ambientes antropizados. La contaminación lumínica interfiere en procesos de captura de insectos en el caso de los murciélagos insectívoros y en aumenta el riesgo de depredación en el caso de otros murciélagos. Sin embargo, la información en el caso de México para estos temas es escasa. El tercer jinete es el conflicto directo entre humanos y murciélagos, este se da por la invasión y vandalización de refugios de murciélagos por el ser humano. Esto se ha incrementado a partir de la pandemia del SARS-COV-2. Debido a que por la mala información las personas han percibido a los murciélagos como agentes transmisiores del virus, cuando no es así. Además de este conflicto directo, existen otros indirectos relacionados con la infraestructura urbana o energética que provoca la muerte de los murciélagos, como las plantas eólicas de energía. El cambio climático es el cuarto jinete, el cual provoca, como mencioné antes el “desencuentro” de los murciélagos y las plantas que polinizan (Zamora-Gutierrez et al. 2018). Por úlitmo estan las enfermedades provocadas por la globalización y movimientos de las personas. El caso más emblemático es la enfermedad de la nariz blanca en norteamérica. Este hongo llegó a esta región desde europa, a través del calzado de un espeléologo y se ha dispersado en colonias de hibernación de murciélagos, provocando la muerte de varios indiviudos. Si bien este hongo aún no se ha registrado en México, ya se está monitoreando su posible llegada a colonias de hibernación.

Murciélago infectado con el hongo de la nariz blanca. Imagen de: Marvin Moriarty/USFWS, Public domain, via Wikimedia Commons (https://upload.wikimedia.org/wikipedia/commons/1/1a/Little_Brown_Bat_with_White_Nose_Syndrome_%28Greeley_Mine%2C_cropped%29.jpg)

Como podemos ver estos jinetes están vinculados directa o indirectamente con las actividades humanas. Aún desconocemos en muchos de los casos el grado de severidad que tienen sobre las poblaciones de murciélagos y tenemos que poner manos a la obra en conjunto con diferentes actores de la sociedad para evitar que estos impacten fuertemente a las poblaciones de murciélagos y amenace la provisión de servicios ecosistémicos que estos nos otorgan.

Referencias

  • Caro, T., Darwin, J., Forrester, T., et al. (2012). Conservation in the Anthropocene. Conservation Biology 26: 185–188.
  • Crutzen, P.J. (2006). The anthropocene. In: Earth System Science in the Anthropocene. Springer Berlin Heidelberg, pp 13–18.
  • Hooper DU, Adair EC, Cardinale BJ, et al (2012). A global synthesis reveals biodiversity loss as a major driver of ecosystem change. Nature 486: 105–108.
  • Lavergne, S., Mouquet, N., Thuiller, W., &  Ronce, O. (2010). Biodiversity and climate change: Integrating evolutionary and ecological responses of species and communities. Annual review of ecology, evolution and systematics 41: 321–350. https://doi.org/10.1146/annurev-ecolsys-102209-144628.
  • Saldaña-Vázquez, R.A., & Schondube, J.E. (2016). La masa corporal explica la dominancia de Artibeus (Phyllostomidae) en ambientes urbanos. In: Ramirez-Bautista A, Pineda-Lopez R (eds) Fauna Nativa en Ambientes Antropizados. CONACyT-UAQ, Quéretaro, pp 23–33.
  • Zamora-Gutierrez, V., Pearson, R.G., Green, R.E., & Jones, K.E. (2018). Forecasting the combined effects of climate and land use change on Mexican bats. Diversity Distributions 24: 363–374. https://doi.org/10.1111/ddi.12686.

Reseña del autor

Es Académico de Tiempo del Instituto de Investigación en Medio Ambiente Xabier Gorostiaga S. J. de la Universidad Iberoamericana Puebla. Es Doctor y Maestro en Ciencias con especialidad en Ecología por el Instituto de Ecología A.C. y Biólogo por la Facultad de Estudios Superiores Iztacala de la Universidad Nacional Autónoma de México. Su área de investigación es la ecología, en particular le interesa la ecología urbana, la biología comparada y la ecología del paisaje. Es coordinador de la Red Temática de CONACyT “Biología, Manejo y Conservación de Fauna Nativa en Ambientes Antropizados” (REFAMA; 2019-21). Cuenta con más de 36 publicaciones científicas y es miembro del Sistema Nacional de Investigadores de CONACyT, nivel 2 (2020-23) en el área de Biología y Química.

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El canto de las aves como indicador temprano de los efectos de la fragmentación del hábitat

Por: Clementina González Zaragoza

Instituto de Investigaciones sobre los Recursos Naturales, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. clementina.gonzalez@umich.mx

El estudio de los patrones de flujo y estructura genética a través de poblaciones animales en hábitats complejos debido a la fragmentación es crítico para entender cómo el paisaje y el ambiente estructuran a la variación genética y mantienen la conectividad entre poblaciones. Como consecuencia de la fragmentación del hábitat, la variación genética puede erosionarse mientras que la divergencia genética entre poblaciones puede incrementarse. Esto, debido a la acción de la deriva genética, la endogamia, el flujo genético restringido y por lo tanto al incremento de la probabilidad de extinciones locales. Esta información es importante para poder plantear estrategias de conservación efectivas y para mejorar la conectividad del hábitat con el propósito de mantener poblaciones suficientemente grandes, saludables y sostenibles. Sin embargo, la detección de los cambios en patrones de flujo y estructura genética como resultado de eventos de fragmentación reciente no es fácil, puesto que necesita haber transcurrido suficiente tiempo para que se refleje en los marcadores genéticos, además de la inversión en tiempo y dinero para obtener los datos. Como alternativa, existen otras formas de detectar de manera más rápida o temprana los efectos de la fragmentación en poblaciones animales de especies susceptibles, como por ejemplo a través del estudio de la conducta. Esto, debido a que se sabe que el aislamiento provocado por la fragmentación y otros factores antropogénicos pueden modificar ciertos patrones conductuales.

   Por ejemplo, la mayoría de las aves utilizan sus cantos para atraer parejas y defender sus territorios. Por lo tanto, cualquier alteración puede tener consecuencias genéticas y demográficas importantes. Al igual que el lenguaje humano, las señales vocales en aves canoras, pericos y colibríes son aprendidas socialmente y transmitidas entre individuos creando flujos de información (memes) a través del paisaje (Lynch 1996). Por lo tanto, estas señales pueden cambiar rápidamente debido a la evolución cultural, ya que durante el proceso de aprendizaje, que es mediante la imitación, pueden cometerse errores; Aplin 2019). Una vez que existe variación en rasgos culturales, estos pueden ser seleccionados por los “usuarios”, cambiando sus frecuencias y su persistencia.  

Figura 1. Los colibríes al tener la capacidad de aprender sus vocalizaciones también están sujetos a alteraciones en su conducta vocal por el aislamiento debido a la fragmentación. En el video se muestra a Saucerottia beryllina realizando un llamado.
Figura 2. Patrón de evolución cultural en Pampa curvipennis a lo largo de su distribución en la Sierra Madre Oriental. El análisis de similitud muestra un mayor número de sílabas compartidas entre poblaciones cercanas geográficamente.

De manera análoga al flujo génico, el flujo de memes entre poblaciones puede tener grandes efectos en la diversidad acústica de un sitio. Cuando el flujo es alto, los memes tienden a ser similares entre poblaciones, mientras que si el flujo de memes es bajo o inexistente, estos pueden diferenciarse a través del efecto fundador y la deriva. Es así que la variación geográfica en los cantos a distintas escalas espaciales puede surgir rápidamente a través del aislamiento, debido a una interrupción en el flujo de memes entre poblaciones, de manera similar  a como lo hacen las barreras al flujo genético. Si esto ocurre, con el tiempo se pueden llegar a formar dialectos únicos entre poblaciones a través del paisaje creando, en algunos casos, barreras conductuales al flujo génico.

Figura 3. Pheugopedius felix, ave endémica estrechamente  relacionada a los bosques secos de México en la que actualmente estudiamos el efecto de la fragmentación en sus patrones vocales.

Entonces dado que los memes pueden cambiar más rápido que los genes, los sistemas de comunicación de especies sensibles al hábitat pueden utilizarse para identificar estados tempranos de diferenciación y por lo tanto como un indicador conductual del deterioro ambiental. Debido a su rápida evolución cultural, las vocalizaciones de las aves pueden convertirse en un sistema de alerta temprana que detecte los efectos de la fragmentación en tiempos relativamente cortos y antes de que otros indicadores (como los marcadores genéticos) muestren algún cambio.

Referencias

  • Aplin L.M. (2019). Culture and cultural evolution in birds: a review of the evidence. Animal Behaviour 147: 179-187.
  • Lynch A.M. (1996). The Population Memetics of Birdsong. – In: Kroodsma D. E. and Miller E. H. (eds), Ecology and Evolution of Acoustic Communication in Birds, Comstock Publishing, Ithaca, USA, pp. 181–197.

Reseña de la autora

Clementina González Zaragoza. Es bióloga por la Universidad Veracruzana y doctora en ciencias por la UNAM. Actualmente es profesora-investigadora del Instituto de Investigaciones sobre los Recursos Naturales (INIRENA) de la Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. Su línea de investigación es la biología evolutiva y está interesada en estudiar la evolución y función de las señales acústicas en colibríes y en otras aves, así como en evaluar el efecto de la selección natural y sexual en los procesos de especiación de distintos organismos. Actualmente investiga el efecto de la fragmentación en los patrones vocales de aves endémicas al bosque seco del occidente de México, y junto con sus estudiantes, investiga la influencia de las características del paisaje en procesos microevolutivos como la selección natural y el flujo genético, así como la detección de señales de selección a nivel genómico y su relación con las características ambientales en diferentes taxa endémicos al bosque seco. Ha publicado numerosos artículos científicos citados más de 400 veces y ha dirigido tesis de licenciatura, maestría y doctorado.

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