Ecología y evolución urbana de una interacción micorrícica arbuscular con la planta Ruellia nudiflora en Mérida, Yucatán, México

Por: Diego S. Méndez, Diego Carmona, José Ramos Zapata

Las ciudades representan el 3% del área terrestre del planeta (Seto et al., 2010). Recientemente se ha reconocido que las condiciones bióticas y abióticas de las ciudades pueden afectar los procesos evolutivos de los organismos (Johnson & Munshi-South, 2017). Sin embargo, pocos estudios han analizado los efectos de la urbanización en la evolución de interacciones ecológicas.

            Ruellia nudiflora (Acanthaceae) es una hierba perene que se distribuye desde el sur de EE.UU. hasta el sur de México (Tripp, 2007) y es común de encontrar en las ciudades (Figura 1). Esta especie establece una interacción mutualista con hongos micorrizógenos arbusculares [DM1] (HMA), un grupo de hongos que crecen en las raíces y abastecen a las plantas de nutrientes limitantes como fósforo (P) y nitrógeno (N) (Smith y Smith, 2011). Sin embargo, el enriquecimiento de estos nutrientes en suelos urbanos  puede reducir el beneficio y, como consecuencia, la intensidad de esta interacción mutualista (Irwin et al. 2020). Evolutivamente, lo anterior sugiere que, en condiciones urbanas, la selección natural favorecería individuos que establecen baja asociación con HMA en comparación con individuos originarios de ambientes no-urbanos. También, permitiría sugerir que tanto individuos urbanos como rurales podrían tener mejor desempeño en su suelo de origen (adaptación local[DM2] ) (Donihue y Lambert, 2015).

Figura 1. Ruellia nudiflora creciendo en una grieta de banqueta en la ciudad de Mérida, Yucatán.

Contrario a lo esperado, el ambiente rural presentó mayor enriquecimiento de nutrientes que en suelos urbanos (dos veces más N, cinco veces más potasio, K), salvo el P, que fue 70% mayor en el suelo urbano (Figura 2a,b,c). Tal y como se predecía, dado a la mayor concentración de P en ciudades, se encontró  2 veces menos colonización por HMA en este ambiente (Figura 2d). Un modelo de ecuaciones estructurales confirmó una relación negativa entre P y la tasa de colonización la cual resultó consistente entre ambientes. El mismo análisis mostró una relación positiva entre K y la tasa de colonización en ciudades, pero negativa en rurales.

Figura 2. Concentraciones de (a) nitrógeno, (b) fósforo y (c) potasio en suelo rizosférico de R. nudiflora de ambientes rural y urbano. (d) Tasas de colonización por HMA en raíces de R. nudiflora de ambientes rural y urbano. Asteriscos indican diferencias significativas (P < 0.05) entre ambientes diferentes.

Un experimento de trasplantes recíprocos detectó que las diferencias en las tasas de colonización por HMA se debe a diferencias genéticas (diferenciación genética), donde en suelo urbano las plantas urbanas fueron colonizadas 2 veces menos que las rurales (Figura 3a). En ausencia de microbiota, este experimento permitió detectar una interacción origen de suelo × origen de planta en tasas de emergencia de cotiledones y producción de primeras hojas verdaderas, indicando diferenciación genética y adaptación local en el proceso de establecimiento. Sin embargo, en presencia de microbiota, este patrón no se detectó, sugiriendo una compensación por la comunidad microbiana. Finalmente, encontramos que las plantas urbanas tienen mayor capacidad de responder al estrés fisiológico en suelos urbanos (mediante el rendimiento cuántico máximo del fotosistema II, Fv/Fm; Baker 2008) (Figura 3b), indicando un patrón de adaptación local de plantas urbanas a su suelo. Estos resultados sugieren que las condiciones urbanas han disminuido los beneficios que R. nudiflora obtiene de los HMA, favoreciendo la diferenciación genética entre ambas poblaciones en la asociación con HMA y adaptación local en atributos de desempeño (establecimiento de plántulas y tolerancia al estrés) al ambiente urbano.

Figura 3. (a) Tasas de colonización por HMA en raíces de R. nudiflora experimentales en suelo urbano y rural no estéril. (b) Producción máxima cuántica del Fotosistema II (Fv/Fm) de R. nudiflora, a los 60 días, en tierra urbana y rural estéril y no estéril; se encontró una interacción entre el origen de planta y el origen del suelo (Suelo × Planta*). Letras mayúsculas diferentes indican diferencias significativas (P < 0.05) entre plantas del mismo origen, pero en diferentes orígenes de tierra. Letras minúsculas diferentes indican diferencias significativas (P < 0.05) entre plantas de origen diferente dentro del mismo origen de tierra.

Referencias

  • Baker, NR. 2008. Chlorophyll fluorescence: a probe of photosynthesis in vivo. Annu. Rev. Plant Biol., 59: 89-113.
  • Donihue, CM, y Lambert, MR. 2015. Adaptive evolution in urban ecosystems. Ambio, 44(3): 194–203
  • Irwin, RE, Youngsteadt, E, Warren, PS y Bronstein, JL. 2020. The Evolutionary Ecology of Mutualisms in Urban Landscapes. In Urban Evolutionary Biology (pp. 111-129). Oxford University Press.
  • Johnson MTJ y Munshi-South J. 2017. Evolution of life in urban environments. Science 358: eaam8327.
  • Seto KC, Sánchez-Rodríguez R y Fragkias M. 2010. The New Geography of Contemporary Urbanization and the Environment. Annual Review of Environment and Resources 35: 167–194.
  • Smith SE y Smith FA. 2011. Roles of Arbuscular Mycorrhizas in Plant Nutrition and Growth: New Paradigms from Cellular to Ecosystem Scales. Annual Review of Plant Biology 62: 227–250.
  • Tripp EA. 2007. Evolutionary Relationships within the Species-Rich Genus Ruellia (Acanthaceae) Author (s): Erin A. Tripp Published by: American Society of Plant Taxonomists Stable URL: http://www.jstor.org/stable/25064273 Systematic Botany, 32: 628–649.

Reseña de los autores

Diego S. Méndez (diegosmendez@gmail.com), biólogo egresado de la Universidad Autónoma de Yucatán (UADY). Actualmente realizando su maestría en la UADY con sus directores, el Dr. Diego Carmona y Dr. José Ramos Zapata. Su área de interés es la ecología de interacciones, específicamente las micorrizas arbusculares, y recientemente ha trabajado en proyectos de ecología evolutiva.

Diego Carmona (diego.carmona@correo.uady.mx), estudió la licenciatura en la Facultad de Ciencias de la UNAM, posteriormente la M. en C. y el Doctorado en el Instituto de Ecología de la UNAM. Posteriormente realizó un postdoctorado en la Universidad de Toronto. Actualmente es Cátedra Conacyt en el Depto de Ecología Tropical de la UADY. Tiene interés en la ecología evolutiva de estrategias defensivas en plantas, interacciones múltiples, coevolución, y evolución molecular de defensas en plantas. Recientemente, es responsable de un proyecto enfocado en estudiar el efecto de la urbanización en la evolución de interacciones ecológicas mediadas por plantas en donde combina aproximaciones de genética cuantitativa, ecología funcional y genómica del paisaje.

José Ramos Zapata (aramos@correos.uady.mx), biólogo egresado de la UADY; MSc en Microbiología Ambiental por la Universidad de Aberdeen, Escocia; Doctor en Ciencias en Ecología por el Centro de Investigación Científica de Yucatán, actualmente Profesor Investigador titular C de TC en el Campus de Ciencias Biológicas y Agropecuarias de la UADY. Su área de interés es el estudio de la ecología de las interacciones con énfasis en la ecología de la micorriza arbuscular en plantas cultivadas y en arvenses. Pertenece al Sistema Nacional de Investigadores con el Nivel 1, cuenta con el perfil PRODEP y actualmente es el Coordinador del Posgrado Institucional en Ciencias Agropecuarias y Manejo de Recursos Naturales Tropicales.

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